وی رئیس کل بانک مرکزی جمهوری اسلامی ایران از شهریور ۱۳۸۶ تا ۱۳۸۷ به مدت یک سال بود. پیش از این، وزیر امور اقتصادی و دارایی در کابینه سید محمد خاتمی، بین سال‌های ۱۳۸۰ تا ۱۳۸۳ بود.
وی به عنوان کارشناس رسمی دادگستری در رشته راه و ساختمان بوده و عضو هیئت مدیره کانون کارشناسان رسمی دادگستری تهران نیز می‌باشد. در سال ۹۶ در انتخابات شورای عالی کارشناسان رسمی دادگستری از تهران انتخاب و به عنوان رئیس شورای عالی کارشناسان انتخاب شد. در تاریخ ۷ اسفند ۱۳۹۶ وی به سمت مدیرعامل شرکت مپنا بین‌الملل منصوب گردید.
وی از سال ۱۳۵۸ تا ۱۳۵۹ مدیر کانون پرورش فکری کودکان و نوجوانان، از سال ۱۳۵۹ تا ۱۳۶۰ معاون عمرانی استانداری کهکیلویه و بویراحمد، از سال ۱۳۶۰ تا ۱۳۶۴ قائم مقام سازمان برنامه و بودجه، از سال ۱۳۶۴ تا ۱۳۷۰ رئیس بنیاد مستضعفان و جانبازان انقلاب اسلامی، بوده است.
مظاهری همچنین از سال ۱۳۷۰ تا ۱۳۷۳ دبیرکلی بانک مرکزی، از سال ۱۳۷۳ تا ۱۳۷۶ قائم مقامی مدیرعامل شرکت فولاد را برعهده داشته‌است.
وی در دولت هشتم از سال ۱۳۸۰ تا ۱۳۸۳ وزیر امور اقتصادی و دارایی بود و از سال ۱۳۸۴ تا ۱۳۸۵ به‌عنوان معاون‌کل وزارت امور اقتصادی و دارایی و از تابستان سال ۱۳۸۵ تاکنون در نقش مدیرعامل بانک توسعه صادرات ایران ایفای وظیفه کرده‌است.
طهماسب مظاهری در شهریور ۱۳۸۶ به دنبال استعفای ابراهیم شیبانی از ریاست‌کل بانک مرکزی جانشین او شد.
